How does reactivating a memory influence what we remember of it?: studies on reconsolidation of episodic memories

Tese de Doutoramento em Psicologia Básica
Far from being considered a true depiction of facts, our memory is deeply characterized
by its reconstructive nature. The dynamics of human memory allow us to continuously update our
knowledge, and successfully accommodate new and relevant information into old memories.
However, it can also give rise to the incorporation of new and false information. But in what
circumstances can a memory be modified?
The present dissertation is focused on one hypothesis that has recently emerged: the
reconsolidation hypothesis. According to it, the reactivation of an acquired and well-established
memory renders memory fragile and susceptible to modifications. Remarkable advances on the
understanding of cellular and molecular mechanisms of memory reconsolidation in the animal field
have been achieved, but research on humans faces specific challenges.
Seeking to develop a reliable experimental approach for this phenomenon, this dissertation
explores one paradigm that has been widely cited as evidence for reconsolidation processes in
episodic memory: an object-learning paradigm proposed by Hupbach, Gomez, Hardt, and Nadel
(2007). This paradigm involves three sessions: two encoding sessions and one retrieval session,
with an in-between period of 48 hours. In the first two sessions participants learn two sets of 20
unrelated objects. However, in Session 2, memory for Session 1 could be reactivated or not.
Memory reactivation was achieved by two contextual cues (experimental room and experimenter)
and by a reminder question, inquiring about the procedure of Session 1. In Session 3, memory for
List 1 is tested. An intriguing intrusion-effect was found: if an existing memory trace is reactivated,
the information that is presented immediately after becomes “incorporated” in that memory trace.
Up until now, progresses have been made in improving the knowledge that came from this
paradigm and that is driving data interpretation. However, the paradigm raises some questions
that have been overlooked or dismissed.
In Experiment 1, we provide a replication study of Hupbach’s intrusion-effect. Beyond the
successfully replication, we extended the evidence in favor of the results’ interpretation under the reconsolidation umbrella. This was accomplished by means of new data analyses methods
frequently used in human memory research.
In Experiment 2, we aimed to investigate if the intrusion-effect was restrictedly associated
with the reactivated memory (List 1). Our results go in line with previous findings, revealing that no
intrusions were observed when List 2 was tested. Considering that intrusions were only observed
when the List 1 was tested, source-monitoring difficulties as an explanation for the intrusion effect
seem to be ruled out.
Experiments 3 and 4 were dedicated to exploring the role of retrieval context in the
paradigm under scrutiny. Experiment 3 revealed that the intrusion-effect is generalized to a new
experimental context, excluding alternative explanations for the present phenomenon based on
context-dependent memory effects. Additionally, Experiment 4 revealed that even when the
intrusion rate probability is increased (i.e., List 1 memory test is performed in List 2 learning
context), no intrusions were observed in groups that did not reactivate the original memory. Taken
together, these results pointed memory reactivation as a fundamental key for the intrusion-effect
and unveiled that potential alternative hypotheses cannot account for the reported intrusion-effect.
In sum, the work accomplished in the framework of this dissertation provides a more
comprehensive picture on the role of reactivation in one’s ability to retrieve information. This
dissertation also emphasizes the importance of a critical and investigative stance over the reported
effect and it will hopefully propel new research and experimental approaches in the future.
Longe de ser considerada uma verdadeira descrição dos factos, a nossa memória é
profundamente caracterizada pela sua natureza reconstrutiva. A natureza dinâmica da memória
humana permite-nos manter o nosso conhecimento atualizado e acomodar informações novas e
relevantes em memórias antigas. Porém, este processo pode dar origem à incorporação de
informações falsas. Mas em que circunstâncias é que uma memória pode ser modificada?
A presente dissertação foca-se numa hipótese explicativa que emergiu recentemente: a
reconsolidação. De acordo com esta hipótese, a reactivação de uma memória adquirida e bem
estabelecida torna a memória frágil e suscetível a modificações. Até à data foram realizados
avanços notáveis em estudos com animais, permitindo a compreensão dos mecanismos celulares
e moleculares envolvidos na reconsolidação da memória. Contudo, a investigaçao em humanos
enfrenta desafios específicos.
Procurando desenvolver uma abordagem experimental rigorosa para este fenómeno, esta
dissertação explora um paradigma que tem sido amplamente citado como evidência de processos
de reconsolidação na memória episódica: um paradigma de aprendizagem de objetos proposto
por Hupbach, Gomez, Hardt e Nadel (2007). Este paradigma envolve três sessões: duas sessões
de codificação e uma sessão de recuperação, separadas por 48 horas. Nas duas primeiras
sessões, os participantes aprendem dois conjuntos de 20 objetos não relacionados. Contudo, na
Sessão 2, a memória para Sessão 1 pode ser reactivada ou não. A reactivação da memória é
conseguida através do recurso a duas pistas contextuais (sala experimental e experimentador) e
por uma questão “lembrete”, indagando sobre o procedimento utilizado Sessão 1. Na terceira
sessão, a memória para a Lista 1 é testada. Um curioso efeito de intrusão foi reportado: se um
traço de memória existente é reactivado, a informação que é apresentada imediatamente depois
torna-se "incorporada" nesse mesmo traço de memória. Até ao momento, foram realizados
progressos no sentido da melhoria do conhecimento proveniente deste paradigma e da evidência
que está a direccionar a interpretação dos resultados. No entanto, o paradigma levanta algumas
questões que têm sido ignoradas ou desvalorizadas. Na Experiência 1, apresentamos um estudo de replicação do efeito de intrusão reportado
por Hupbach. Além da replicação bem sucedida, ampliamos a evidência a favor da interpretação
dos resultados à luz da teoria da reconsolidação. Tal foi realizado com recurso a novos métodos
de análises de dados frequentemente utilizados em pesquisas no âmbito da memória humana.
Na Experiência 2, pretendemos investigar se o efeito de intrusão era restrito à memória
reactivada (Lista 1). Os nossos resultados vão em linha com investigações anteriores, revelando
que não houve intrusões quando a Lista 2 foi testada. Tendo em consideração que só foram
observadas intrusões quando a Lista 1 foi testada, dificuldades de monitorização da fonte como
uma explicação para o efeito de intrusão parecem poder ser descartadas.
As Experiências 3 e 4 foram dedicadas a explorar o papel do contexto de recuperação no
paradigma sob escrutínio. A Experiência 3 revelou que o efeito de intrusão é generalizado para um
novo contexto experimental, excluindo explicações alternativas para o fenómeno reportado com
base em estudos sobre efeito de memória dependente do contexto. Adicionalmente, a
Experiência 4 revelou que, mesmo quando a probabilidade de ocorrência de intrusões é
aumentada (i.e., realização do teste de memória da Lista 1 no contexto de aprendizagem da Lista
2), não foram observadas intrusões em grupos que não reactivaram a memória original. Em
conjunto, estes resultados apontam a reactivação da memória como um mecanismo fundamental
para o efeito de intrusão e revelam que explicações alternativas podem não ser adequadas para
explicar este efeito.
Em suma, o trabalho realizado no âmbito desta dissertação fornece uma imagem mais
abrangente sobre o papel da reactivação na capacidade de recuperar uma memória. Esta
dissertação também enfatiza a importância de uma posição crítica e investigativa sobre o efeito
relatado, esperando-se que tal impulsione novas pesquisas e abordagens experimentais no futuro.
This work was funded by Foundation for Science and Technology (FCT, Portugal), with the grant PD/BD/52398/2013. These studies were conducted at Psychology Research Centre (UID/PSI/01662/2013), University of Minho, and supported by the Portuguese Foundation for
Science and Technology and the Portuguese Ministry of Science, Technology and Higher Education through national funds and co-financed by FEDER through COMPETE2020 under the PT2020 Partnership Agreement (POCI-01-0145-FEDER-007653).